Der Hafen selbst wurde am 19. Februar 1942 Zeuge von 243 japanischen Flugzeugen, dem ersten und größten von 64 Angriffen, die acht versenkte Schiffe und eine Hafeninfrastruktur hinterließen, die vor Friedenszeiten zweimal wiederaufgebaut werden musste. Heute wird die Wasserstraße von Mangrovenküsten, Wattflächen, die sich mit dem sechs Meter hohen Gezeitenunterschied verschieben, und einer Schifffahrtsrinne geprägt, die Schiffe bereits seit der Ankunft der SS Gothenburg im Jahr 1869, dem ersten regelmäßigen Postdampfer der Kolonie, begrüßte.
Der moderne Reiz des Hafens liegt in der Verbindung von Militärgeschichte und tropischer Geografie. Fort Hill, von den meisten Kreuzfahrtrouten aus sichtbar, wurde 1870 befestigt, um die Kohlenlager und die Telegrafenstation zu bewachen, die Darwin zum nördlichsten Außenposten des Britischen Weltreichs in Australien machten. Um 1900 beherbergte der Hafen Perlenfischerboote, Viehkähne und die erste Quarantänestation des Commonwealth. Die Öllagertunnel aus dem Zweiten Weltkrieg, die in die Sandsteinklippen am Stokes Hill gegraben wurden, bleiben versiegelt, werden aber gelegentlich für historische Führungen geöffnet. Dinner-Kreuzfahrten im Darwin Harbour folgen heute denselben Kanälen, die einst von Korvetten und Minensuchbooten patrouilliert wurden, und passieren Emery Point sowie die Liegeplätze, an denen die USS Peary in 12 Metern Wassertiefe sank.
Der Passagierverkehr wurde nach dem Wiederaufbau durch den Zyklon Tracy 1979 wieder aufgenommen, und die erste spezielle Dinner-Kreuzfahrt mit Buffet startete 1987 auf einem umgebauten Garnelentrawler. In den 2000er Jahren ersetzten zweckgebaute Katamarane die Fischereiflotte und boten klimatisierte Salons, offene Oberdecks und eine Bordküche für 120 Gäste. Die Betreiber der Dinner-Kreuzfahrten teilen sich die Wasserstraße heute mit dem Containerverkehr zum East Arm Wharf, dem 2006 eröffneten LNG-Exportterminal und den Patrouillenbooten der Royal Australian Navy, die an der HMAS Coonawarra liegen. Die Route führt normalerweise nordwestlich am Charles Point vorbei, wo Salzwasserkrokodile trotz jahrzehntelanger Dezimierung immer noch in den Mangroven nisten, und kehrt dann entlang des Westufers zurück, während die Sonne hinter Mandorah untergeht.
Der Reiz des Hafens bleibt bestehen, da er weiterhin eine aktive Wasserstraße ist. Von Schleppern unterstützte Frachter kreuzen zweimal wöchentlich den Kurs der Kreuzfahrtschiffe; Fischereitrawler legen im Morgengrauen ab; und die Mandorah-Fähre hält ihren stündlichen Fahrplan neben dem Touristenverkehr ein. Der Zeitplan der Dinner-Kreuzfahrt, festgesetzt auf 17:30 Uhr Boarding für eine Abfahrt um 18:00 Uhr, synchronisiert sich mit dem Sonnenuntergang der Trockenzeit um 18:45 Uhr und der abendlichen Ruhe des Hafens, wenn sich die Nachmittagsbrise legt und das Wasser den Himmel spiegelt.
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